THE FIRST AVENGER: CIVIL WAR beginnt genau dort, wo „Avengers: Age Of Ultron“ aufgehört hat. Unter Führung von Captain Steve Rogers ist das neue Team der Avengers weiterhin für den Erhalt des Friedens im Einsatz, als sie in einen internationalen Vorfall verwickelt werden, der erhebliche Kollateralschäden verursacht. Schnell werden Forderungen nach einem neuen Führungsgremium laut, das entscheidet, wann die Dienste der Avengers wirklich benötigt werden. Der neue politische Druck und das daraus entstehende Kräfteringen treiben das Team langsam auseinander und spalten es in zwei Lager. Das eine wird angeführt von Steve Rogers und seinem Wunsch, die Freiheit der Avengers aufrechtzuerhalten und sie in ihrer Arbeit zum Schutz der Menschheit vor jeglicher Einmischung der Regierung zu schützen. Das andere Lager folgt Tony Stark und seiner überraschenden Entscheidung, die Avengers unter staatliche Kontrolle und Verantwortung zu stellen. Unüberwindbare Gräben tun sich auf – gerade als ein neuer, ruchloser Feind auf der Bildfläche erscheint.